Dillon al Tribeca Film Festival 2009
Nel 1978, Jane Bernstein e un amico stavano aiutando il regista Jonathan Kaplan cast violenta teen drama Oltre il Bordo quando hanno trovato Dillon taglio di classe a Hommocks Scuola media a Larchmont. Dillon provino per un ruolo e ha fatto il suo debutto nel film. Il film ha ricevuto una versione regionale, limitata nelle sale nel maggio 1979, e ha incassato solo poco più di $200.000., La performance di Dillon è stata ben accolta, che ha portato al suo casting in due film usciti l “anno successivo: l” adolescente sesso commedia Little Darlings, in cui il personaggio di Kristy McNichol perde la sua verginità a un ragazzo dal campo dall ” altra parte del lago, interpretato da Dillon, e il più grave teen dramedy My Bodyguard, dove ha giocato un bullo I film, usciti rispettivamente a marzo e luglio 1980, furono un successo al botteghino e sollevarono il profilo di Dillon tra il pubblico adolescenziale.,
Un altro dei primi ruoli di Dillon è stato nello speciale PBS di Jean Shepherd The Great American Fourth of July e Altri disastri. Le uniche copie disponibili di questo film sono conservate presso l’UCLA, dove una controversia legale lo rende non disponibile al pubblico.
Uno dei suoi ruoli successivi fu in Liar’s Moon, dove interpretò Jack Duncan, un povero ragazzo texano follemente innamorato della figlia di un ricco banchiere. Nei primi anni 1980, Dillon ebbe anche ruoli di primo piano in tre adattamenti dei romanzi di S. E. Hinton: Tex (1982), The Outsiders (1983) e Rumble Fish (1983)., Tutti e tre i film sono stati girati a Tulsa, Oklahoma, città natale di Hinton. Gli Outsiders e Rumble Fish avevano Dillon lavorare con Francis Ford Coppola e Diane Lane. Ha seguito quelli con il Flamingo Kid nel 1984. Ha fatto il suo debutto a Broadway con la commedia The Boys of Winter nel 1985. Dillon ha lavorato come voce fuori campo nel film documentario del 1987 Dear America: Letters Home from Vietnam. Nel 1985, Dillon è stato namechecked nel testo della canzone di Roger Daltrey ‘After The Fire’ (scritta da Pete Townshend). Nel 1989, Dillon ha vinto il plauso della critica per la sua interpretazione di un tossicodipendente in Drugstore Cowboy di Gus Van Sant.,
Dillon ha continuato a lavorare nei primi anni 1990 con ruoli in film come Singles (1992). Ha avuto una rinascita quando ha interpretato il marito di Nicole Kidman in To Die For (1995), oltre a ruoli da protagonista in Wild Things (1998) e There’s Something About Mary (1998), per il quale ha ricevuto un MTV Movie Award come miglior cattivo.
Nel 2002, ha scritto e diretto il film Città dei fantasmi, interpretato da se stesso, James Caan e Gérard Depardieu. Nel 2005 ha recitato in Factotum, adattamento cinematografico di un’opera autobiografica di Charles Bukowski., Due anni dopo ha ricevuto il plauso della critica e ha guadagnato miglior attore non protagonista Golden Globe e nomination agli Oscar per il suo ruolo in Crash, un film co-scritto e diretto da Paul Haggis. Nel 2005, Dillon ha recitato in Herbie: Fully Loaded della Disney e l ‘ 11 marzo 2006 ha ospitato Saturday Night Live, in cui ha impersonato Greg Anderson e Rod Serling in sketch.
Dillon ha recitato nella commedia Tu, io e Dupree, di fronte a Kate Hudson e Owen Wilson. Il film è stato inaugurato il 14 luglio 2006., Il 29 settembre 2006, Dillon è stato premiato con il Premio Donostia al Festival Internazionale del Cinema di San Sebastián.
Dillon ha contribuito con la sua voce come narratore, Sal Paradise, in una versione audiolibro del romanzo On the Road di Jack Kerouac. Nel 2006, ha raccontato Una volta nella vita: la straordinaria storia del cosmo di New York.
Dillon è apparso in diversi video musicali durante la sua carriera. Ha fatto un cameo come detective nel video musicale Bad Girl di Madonna, che ha come protagonista anche Christopher Walken., Dillon è apparso nel 1987 nel video musicale di “Fairytale of New York” della band folk-punk irlandese The Pogues, interpretando un poliziotto che accompagna il cantante Shane MacGowan nel “carro armato ubriaco”. Nel 2007, la band Dinosaur Jr. ha assunto Dillon per dirigere il video per il loro singolo “Been There All The Time” dall’album Beyond. Quell’anno, ha recitato come guest-star nell’episodio dei Simpson “Midnight Towboy”. All’inizio del 2015 ha interpretato il ruolo di un agente dei servizi segreti nella serie FOX 10 episodi Wayward Pines.
Nel 2018, Dillon ha interpretato il ruolo principale nel thriller di Lars von Trier The House That Jack Built.